Jeremy Shamos fue nominado a un premio Tony por su actuación en la obra ganadora del Premio Pulitzer, Clybourne Park, por la que también recibió nominaciones a los premios Lucille Lortel y Drama League. Entre sus otras apariciones teatrales se incluyen las producciones de Broadway de Meteor Shower de Steve Martin, Noises Off de Michael Frayn, The Assembly Partys de Richard Greenberg y Glengarry Glen Ross de David Mamet, así como las producciones off-Broadway del musical original, Gutenberg!, If I Forget (nominación al premio Drama Desk), Animals Out of Paper (nominación al premio Drama Desk), The Questions, The Complete Works of Shakespeare (Abreviado), Dinner with Friends (Premio Lucille Lortel), Friended (por la que recibió el premio Obie), y el último musical de Stephen Sondheim, Here We Are.
Su trabajo en cine y televisión le ha brindado la oportunidad de colaborar en numerosas películas aclamadas, como MA RAINEY'S BLACK BOTTOM, BAD EDUCATION, THE BIG SICK y BIRDMAN, así como en numerosas series prestigiosas, como THE HANDMAID'S TALE, BETTER CALL SAUL, SUCCESSION, DEAD RINGERS, NURSE JACKIE y FOSSE/VERDON. Por sus papeles recurrentes como parte de los elencos de THE GILDED AGE y ONLY MURDERS IN THE BUILDING, recibió nominaciones a los Premios SAG por su trabajo en ambas series galardonadas.