John Waters impartió clases en la Universidad Wake Forest, la Universidad de Notre Dame y la Universidad Estatal de Luisiana antes de asumir un puesto conjunto en el Departamento de Inglés y el Programa de Estudios Irlandeses, con sede en Glucksman Ireland House, Universidad de Nueva York, donde fue el director fundador de la maestría interdisciplinaria en Estudios Irlandeses e Irlandeses-Americanos. Actualmente imparte cursos sobre literatura irlandesa desde el siglo XVII hasta la actualidad, con especial énfasis en el modernismo irlandés, Joyce y Beckett, la poesía contemporánea y el teatro irlandés, así como cursos sobre exilio y migración para el programa básico de la Facultad de la Universidad de Nueva York.
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